Решение о строительстве троллейбусной системы во Фрунзе было принято СовминомКиргизии 13 августа 1946 года. Тогда Фрунзенский городской Совет трудящихся утвердил проект первой очереди троллейбусной системы. 29 июля 1946 года началось строительство троллейбусного парка. 13 января 1951 года была запущена первая очередь. Протяжённость линий составляла 8,4 км. Четыре троллейбуса МТБ-82 открыли движение по двум маршрутам: № 1 «Железнодорожный Вокзал — Улица Свердлова» (сейчас ул. Уметалиева) и № 2 "Ж/д Вокзал — Проспект Сталина» (позже проспект Ленина, потом Ленинский проспект, сейчас пр. Чуй).
Уже к 1952 году длина троллейбусных линий составила 17,4 километра, был сдан в эксплуатацию Первый троллейбусный парк. В последующие годы троллейбусная сеть только разрастается, троллейбусы МТБ-82 заменяются на ЗиУ-5. С 1972 года начинается поставка модернизированных троллейбусов — ЗиУ-682Б. В 1976 году в связи с исчерпанием ресурсов размещения подвижного состава был построен Второй троллейбусный парк. В 1984 году начинают поступать троллейбусы Зиу-682В, а также различные модификации данной модели. С 1991 года в городе начинают эксплуатироваться троллейбусы марки ЗиУ-682Г [Г00].
Примерно к концу 80 — нач. 90 гг. XX века был достигнут апогей развития троллейбусной системы. Город обслуживало 18 маршрутов, общая протяженность которых составляла 232 км, действовало 18 преобразовательных подстанций с установленной мощностью 43 тыс. кВт, 204 км контактных сетей однопутном исчислении и 128 км кабельных сетей. Но несмотря на то, что осуществлялись поставки новых троллейбусов и проводился капитальный ремонт старых машин, численность маршрутов и подвижного состава начали сокращаться. Причины — резкий экономический спад после распадаСССР, а в связи с этим — подорожание запасных частей, электричества и ГСМ, ощутимое снижение заработной платы сотрудникам троллейбусного хозяйства, в результате чего возник дефицит кадров (большинство работников уехали на заработки в соседний Казахстан и Россию). К тому же, возникла сильная конкуренция со стороны маршрутных такси.
В постсоветскую Киргизию троллейбусы поставлялись: в 1994 году (ЗиУ-682Г [Г00], ЗиУ-683В01); в 2001 году (ЗиУ-682Г-018 [Г0Р] (в количестве 24 единиц)); в 2003 году (ЗиУ-682Г-018 [Г0Р] (количестве 8 единиц)); в 2009 году (БКМ-321, -32102 ( в количестве 21 единицы)); и в 2013 — 2015 гг. на кредит Европейского банка реконструкции и развития (ЕБРР) были закуплены троллейбусы марки ЗиУ-682Г-016.05 (44 единицы) и ВМЗ-5298.01-50 «Авангард» (35 единиц). Поставки последних затянулись из-за противоречий Бишкекского троллейбусного управления, ЕБРР и ОАО "Транс-Альфа" (ВМЗ). Так, в 2013 году было поставлено пятнадцать троллейбусов, в 2014 году — еще 15, а в 2015 году — оставшиеся 5 единиц. Также выполняется капитальный ремонт старых машин силами троллейбусных парков и АО "Токмакский авторемонтный завод №2". За период 1994 — 2015 годов отремонтировано более двухсот троллейбусов.
По сей день, несмотря на большое количество сравнительно нового ПС в Троллейбусном управлении, по-прежнему наблюдается дефицит кадров, в частности, водителей и ремонтников ПС. Основной причиной сложившейся ситуации является низкая заработная плата сотрудникам хозяйства.
В сентябре было принято решение о продлении маршрута №10 от улицы Фучика до улицы Интергельпо. Контактная сеть по улице Димитрова (Московской) будет установлена за месяц, и маршрут будет продлён на 800 метров. Сделано это также по просьбе жителей, живущих на улице Интергельпо.
Начальники
Дмитрий Анисимович Конников (1951—1953)
Исай Семёнович Бурмин (1953—1964)
Камчибек Джаныбекович Джаныбеков (1964—1972)
Уметов Муратбай Каратаевич (2006—2008)
Милицкий Геннадий Андреевич (2008 — 04.12.2015)
Мадылбек Абдразаков (04.12.2015 — 23.03.2016)
и.о. директора Милицкий Геннадий Андреевич (23.03.2016 - 2017)